Влияние агониста бета-адренорецепторов мирабегрона на активность нейтрофилов венозной крови небеременных женщин
DOI:
https://doi.org/10.37482/2687-1491-Z112Ключевые слова:
мирабегрон, бета-адренорецепторы, респираторный взрыв нейтрофилов, небеременные женщины, фазы менструального цикла, родильницыАннотация
Цель работы – определить влияние агониста бета3-адренорецепторов мирабегрона на свободнорадикальную активность нейтрофилов венозной крови небеременных женщин. Материалы и методы. С помощью хемилюминесцентного метода (аппарат БХЛ-07) определялись параметры радикального ответа нейтрофилов венозной крови 40 небеременных женщин в разные фазы цикла и в первые сутки после родов при дополнительной стимуляции клеток латексными частицами (0,08 мкм). При автоматическом вычете уровня шума регистрировались: максимальное значение интенсивности процесса синтеза активных форм кислорода, время выхода интенсивности процесса на максимум, а также площадь под кривой хемилюминограммы, отражающая суммарный синтез радикальных частиц за 30 мин исследования. Данные показатели определялись до и после введения в венозную кровь in vitro агониста бета3-адренорецепторов мирабегрона (10–6 г/л), блокатора бета-адренорецепторов пропранолола гидрохлорида (10–6 г/л), агониста на фоне блокатора. Результаты. С помощью непараметрического критерия Уилкоксона показано повышение свободнорадикальной активности нейтрофилов женщин в фолликулярной фазе менструального цикла под влиянием мирабегрона по всем трем оцениваемым параметрам. В лютеиновую фазу менструального цикла мирабегрон значимо увеличивал скорость развития реакции и суммарный синтез радикальных частиц, но не влиял на интенсивность продукции активированных форм кислорода. Однако в первые сутки после родов эффект отсутствовал. В статье обсуждается возможный механизм выявленного действия мирабегрона в отношении процесса синтеза активных форм кислорода. Авторы полагают, что изменение показателей активности нейтрофилов венозной крови под действием данного агониста бета3-адренорецепторов может быть обусловлено изменением количества бета3-адренорецепторов или их чувствительности в разные фазы репродукции.
Скачивания
Библиографические ссылки
Finlin B.S., Memetimin H., Zhu B., Confides A.L., Vekaria H.J., El Khouli R.H., Johnson Z.R., Westgate P.M., Chen J., Morris A.J., Sullivan P.G., Dupont-Versteegden E.E., Kern P.A. The β3-Adrenergic Receptor Agonist Mirabegron Improves Glucose Homeostasis in Obese Humans // J. Clin. Invest. 2020. Vol. 130, № 5. P. 2319–2331. DOI: 10.1172/JCI134892
Cypess A.M., Weiner L.S., Roberts-Toler C., Franquet Elía E., Kessler S.H., Kahn P.A., English J., Chatman K., Trauger S.A., Doria A., Kolodny G.M. Activation of Human Brown Adipose Tissue by a β3-Adrenergic Receptor Agonist // Cell Metab. 2015. Vol. 21, № 1. P. 33–38. DOI: 10.1016/j.cmet.2014.12.009
Bertholet A.M., Kazak L., Chouchani E.T., Bogaczyńska M.G., Paranjpe I., Wainwright G.L., Bétourné A., Kajimura S., Spiegelman B.M., Kirichok Y. Mitochondrial Patch Clamp of Beige Adipocytes Reveals UCP1-Positive and UCP1-Negative Cells Both Exhibiting Futile Creatine Cycling // Cell Metab. 2017. Vol. 25, № 4. P. 811–822. DOI: 10.1016/j.cmet.2017.03.002
MacPherson R.E.K., Dragos S.M., Ramos S., Sutton C., Frendo-Cumbo S., Castellani L., Watt M.J., Perry C.G.R., Mutch D.M., Wright D.C. Reduced ATGL-Mediated Lipolysis Attenuates β-Adrenergic-Induced AMPK Signaling, but Not the Induction of PKA-Targeted Genes, in Adipocytes and Adipose Tissue // Am. J. Physiol. Cell Physiol. 2016. Vol. 311, № 2. P. С269–С276. DOI: 10.1152/ajpcell.00126.2016
Ferrari F., Bock P.M., Motta M.T., Helal L. Biochemical and Molecular Mechanisms of Glucose Uptake Stimulated by Physical Exercise in Insulin Resistance State: Role of Inflammation // Arq. Bras. Cardiol. 2019. Vol. 113, № 6. P. 1139–1148. DOI: 10.5935/abc.20190224
Belge C., Hammond J., Dubois-Deruy E., Manoury B., Hamelet J., Beauloye C., Markl A., Pouleur A.-C., Bertrand L., Esfahani H., Jnaoui K., Götz K.R., Nikolaev V.O., Vanderper A., Herijgers P., Lobysheva I., Iaccarino G., Hilfiker-Kleiner D., Tavernier G., Langin D., Dessy C., Balligand J.-L. Enhanced Expression of β3-Adrenoceptors in Cardiac Myocytes Attenuates Neurohormone-Induced Hypertrophic Remodeling Through Nitric Oxide Synthase // Circulation. 2014. Vol. 129, № 4. P. 451–462. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.113.004940
Balligand J.-L. Cardiac Salvage by Tweaking with Beta-3-Adrenergic Receptors // Cardiovasc. Res. 2016. Vol. 111, № 2. P. 128–133. DOI: 10.1093/cvr/cvw056
Michel L.Y.M., Balligand J.-L. New and Emerging Therapies and Targets: Beta-3 Agonists // Handb. Exp. Pharmacol. 2017. Vol. 243. P. 205–223. DOI: 10.1007/164_2016_88
Wang B., Xu M., Li W., Li X., Zheng Q., Niu X. Aerobic Exercise Protects Against Pressure OverloadInduced Cardiac Dysfunction and Hypertrophy via β3-AR-nNOS-NO Activation // PLoS One. 2017. Vol. 12, № 6. Art. № e0179648. DOI: 10.1371/journal.pone.0179648
Zhang M., Xu Y., Chen J., Qin C., Liu J., Guo D., Wang R., Hu J., Zou Q., Yang J., Wang Z., Niu X. Beta3Adrenergic Receptor Activation Alleviates Cardiac Dysfunction in Cardiac Hypertrophy by Regulating Oxidative Stress // Oxid. Med. Cell. Longev. 2021. Vol. 2021. Art. № 3417242. DOI: 10.1155/2021/3417242
Bubb K.J., Ravindran D., Cartland S.P., Finemore M., Clayton Z.E., Tsang M., Tang O., Kavurma M.M., Patel S., Figtree G.A. β3 Adrenergic Receptor Stimulation Promotes Reperfusion in Ischemic Limbs in a Murine Diabetic Model // Front. Pharmacol. 2021. Vol. 12. Art. № 666334. DOI: 10.3389/fphar.2021.666334
Wang J., Zhou Z., Cui Y., Li Y., Yuan H., Gao Z., Zhu Z., Wu J. Meta-Analysis of the Efficacy and Safety of Mirabegron and Solifenacin Monotherapy for Overactive Bladder // Neurourol. Urodyn. 2019. Vol. 38, № 1. P. 22–30. DOI: 10.1002/nau.23863
Calvani M., Dabraio A., Bruno G., De Gregorio V., Coronnello M., Bogani C., Ciullini S., Marca G., Vignoli M., Chiarugi P., Nardi M., Vannucchi A.M., Filippi L., Favre C. β3-Adrenoreceptor Blockade Reduces Hypoxic Myeloid Leukemic Cells Survival and Chemoresistance // Int. J. Mol. Sci. 2020. Vol. 21, № 12. Art. № 4210. DOI: 10.3390/ ijms21124210
Procino G., Carmosino M., Milano S., Dal Monte M., Schena G., Mastrodonato M., Gerbino A., Bagnoli P., Svelto M. β3 Adrenergic Receptor in the Kidney May Be a New Player in Sympathetic Regulation of Renal Function // Kidney Int. 2016. Vol. 90, № 3. P. 555–567. DOI: 10.1016/j.kint.2016.03.020
Yu X.-Y., Lin S.-G., Wang X.-M., Liu Y., Zhang B., Lin Q.-X., Yang M., Zhou S.-F. Evidence for Coexistence of Three β-Adrenoceptor Subtypes in Human Peripheral Lymphocytes // Clin. Pharmacol. Ther. 2007. Vol. 81, № 5. P. 654–658. DOI: 10.1038/sj.clpt.6100154
Hadi T., Douhard R., Dias A.M.M., Wendremaire M., Pezzè M., Bardou M., Sagot P., Garrido C., Lirussi F. Beta3 Adrenergic Receptor Stimulation in Human Macrophages Inhibits NADPHoxidase Activity and Induces Catalase Expression via PPARγ Activation // Biochim. Biophys. Acta. Mol. Cell Res. 2017. Vol. 1864, № 10. P. 1769–1784. DOI: 10.1016/j.bbamcr.2017.07.003
Takusagawa S., van Lier J.J., Suzuki K., Nagata M., Meijer J., Krauwinkel W., Schaddelee M., Sekiguchi M., Miyashita A., Iwatsubo T., van Gelderen M., Usui T. Absorption, Metabolism and Excretion of [(14)C]Mirabegron (YM178), a Potent and Selective β3-Adrenoceptor Agonist, After Oral Administration to Healthy Male Volunteers // Drug Metab. Dispos. 2012. Vol. 40, № 4. P. 815–824. DOI: 10.1124/dmd.111.043588
Панасенко Л.М., Краснова Е.И., Ефремов А.В. Клиническое значение хемилюминесцентного ответа лейкоцитов крови при коклюше // Бюл. Сиб. отд-ния РАМН. 2005. Т. 25, № 3(117). С. 44–47.
Quinn M.T., Gauss K.A. Structure and Regulation of the Neutrophil Respiratory Burst Oxidase: Comparison with Nonphagocyte Oxidases // J. Leukoc. Biol. 2004. Vol. 76, № 4. P. 760–781. DOI: 10.1189/jlb.0404216
Kanashiro A., Hiroki C.H., da Fonseca D.M., Birbrair A., Ferreira R.G., Bassi G.S., Fonseca M.D., Kusuda R., Cebinelli G.C.M., da Silva K.P., Wanderley C.W., Menezes G.B., Alves-Fiho J.C., Oliveira A.G., Cunha T.M., Pupo A.S., Ulloa L., Cunha F.Q. The Role of Neutrophils in Neuro-Immune Modulation // Pharmacol. Res. 2020. Vol. 151. Art. № 104580. DOI: 10.1016/j.phrs.2019.104580
Marino F., Scanzano A., Pulze L., Pinoli M., Rasini E., Luini A., Bombelli R., Legnaro M., de Eguileor M., Cosentino M. β2-Adrenoceptors Inhibit Neutrophil Extracellular Traps in Human Polymorphonuclear Leukocytes // J. Leukoc. Biol. 2018. Vol. 104, № 3. P. 603–614. DOI: 10.1002/JLB.3A1017-398RR
Полежаева Т.В., Патурова И.Г., Зайцева О.О., Соломина О.Н., Худяков А.Н., Сергушкина М.И., Дмитриева С.Л., Циркин В.И. Особенности влияния бета-адреномиметика гинипрала на радикальную активность нейтрофилов в крови женщин на разных этапах репродукции // Журн. мед.-биол. исследований. 2021. Т. 9, № 2. С. 171–181. DOI: 10.37482/2687-1491-Z055
Scanzano A., Schembri L., Rasini E., Luini A., Dallatorre J., Legnaro M., Bombelli R., Congiu T., Cosentino M., Marino F. Adrenergic Modulation of Migration, CD11b and CD18 Expression, ROS and Interleukin-8 Production by Human Polymorphonuclear Leukocytes // Inflamm. Res. 2015. Vol. 64, № 2. P. 127–135. DOI: 10.1007/s00011- 014-0791-8
Gibson-Berry K.L., Whitin J.C., Cohen H.J. Modulation of the Respiratory Burst in Human Neutrophils by Isoproterenol and Dibutyryl Cyclic AMP // J. Neuroimmunol. 1993. Vol. 43, № 1-2. P. 59–68. DOI: 10.1016/0165- 5728(93)90075-a
Brunskole Hummel I., Reinartz M.T., Kälble S., Burhenne H., Schwede F., Buschauer A., Seifert R. Dissociations in the Effects of β2-Adrenergic Receptor Agonists on cAMP Formation and Superoxide Production in Human Neutrophils: Support for the Concept of Functional Selectivity // PLoS One. 2013. Vol. 8, № 5. Art. № e64556. DOI: 10.1371/journal.pone.0064556
Motiejunaite J., Amar L., Vidal-Petiot E. Adrenergic Receptors and Cardiovascular Effects of Catecholamines // Ann. Endocrinol. (Paris). 2021. Vol. 82. № 3-4. P. 193–197. DOI: 10.1016/j.ando.2020.03.012
Luppi P., Irwin T.E., Simhan H., DeLoia J.A. CD11b Expression on Circulating Leukocytes Increases in Preparation for Parturition // Am. J. Reprod. Immunol. 2004. Vol. 52, № 5. Р. 323–329. DOI: 10.1111/j.1600- 0897.2004.00229.x
Chapple C.R., Cardozo L., Nitti V.W., Siddiqui E., Michel M.C. Mirabegron in Overactive Bladder: A Review of Efficacy, Safety, and Tolerability // Neurourol. Urodyn. 2014. Vol. 33, № 1. P. 17–30. DOI: 10.1002/nau.22505
References
Finlin B.S., Memetimin H., Zhu B., Confides A.L., Vekaria H.J., El Khouli R.H., Johnson Z.R., Westgate P.M., Chen J., Morris A.J., Sullivan P.G., Dupont-Versteegden E.E., Kern P.A. The β3-Adrenergic Receptor Agonist Mirabegron Improves Glucose Homeostasis in Obese Humans. J. Clin. Invest., 2020, vol. 130, no. 5, pp. 2319–2331. DOI: 10.1172/JCI134892
Cypess A.M., Weiner L.S., Roberts-Toler C., Franquet Elía E., Kessler S.H., Kahn P.A., English J., Chatman K., Trauger S.A., Doria A., Kolodny G.M. Activation of Human Brown Adipose Tissue by a β3-Adrenergic Receptor Agonist. Cell Metab., 2015, vol. 21, no. 1, pp. 33–38. DOI: 10.1016/j.cmet.2014.12.009
Bertholet A.M., Kazak L., Chouchani E.T., Bogaczyńska M.G., Paranjpe I., Wainwright G.L., Bétourné A., Kajimura S., Spiegelman B.M., Kirichok Y. Mitochondrial Patch Clamp of Beige Adipocytes Reveals UCP1-Positive and UCP1-Negative Cells Both Exhibiting Futile Creatine Cycling. Cell Metab., 2017, vol. 25, no. 4, pp. 811–822. DOI: 10.1016/j.cmet.2017.03.002
MacPherson R.E.K., Dragos S.M., Ramos S., Sutton C., Frendo-Cumbo S., Castellani L., Watt M.J., Perry C.G.R., Mutch D.M., Wright D.C. Reduced ATGL-Mediated Lipolysis Attenuates β-Adrenergic-Induced AMPK Signaling, but Not the Induction of PKA-Targeted Genes, in Adipocytes and Adipose Tissue. Am. J. Physiol. Cell Physiol., 2016, vol. 311, no. 2, pp. C269–C276. DOI: 10.1152/ajpcell.00126.2016
Ferrari F., Bock P.M., Motta M.T., Helal L. Biochemical and Molecular Mechanisms of Glucose Uptake Stimulated by Physical Exercise in Insulin Resistance State: Role of Inflammation. Arq. Bras. Cardiol., 2019, vol. 113, no. 6, pp. 1139–1148. DOI: 10.5935/abc.20190224
Belge C., Hammond J., Dubois-Deruy E., Manoury B., Hamelet J., Beauloye C., Markl A., Pouleur A.-C., Bertrand L., Esfahani H., Jnaoui K., Götz K.R., Nikolaev V.O., Vanderper A., Herijgers P., Lobysheva I., Iaccarino G., Hilfiker-Kleiner D., Tavernier G., Langin D., Dessy C., Balligand J.-L. Enhanced Expression of β3-Adrenoceptors in Cardiac Myocytes Attenuates Neurohormone-Induced Hypertrophic Remodeling Through Nitric Oxide Synthase. Circulation, 2014, vol. 129, no. 4, pp. 451–462. DOI: 10.1161/CIRCULATIONAHA.113.004940
Balligand J.-L. Cardiac Salvage by Tweaking with Beta-3-Adrenergic Receptors. Cardiovasc. Res., 2016, vol. 111, no. 2, pp. 128–133. DOI: 10.1093/cvr/cvw056
Michel L.Y.M., Balligand J.-L. New and Emerging Therapies and Targets: Beta-3 Agonists. Handb. Exp. Pharmacol., 2017, vol. 243, pp. 205–223. DOI: 10.1007/164_2016_88
Wang B., Xu M., Li W., Li X., Zheng Q., Niu X. Aerobic Exercise Protects Against Pressure Overload-Induced Cardiac Dysfunction and Hypertrophy via β3-AR-nNOS-NO Activation. PLoS One, 2017, vol. 12, no. 6. Art. no. e0179648. DOI: 10.1371/journal.pone.0179648
Zhang M., Xu Y., Chen J., Qin C., Liu J., Guo D., Wang R., Hu J., Zou Q., Yang J., Wang Z., Niu X. Beta3Adrenergic Receptor Activation Alleviates Cardiac Dysfunction in Cardiac Hypertrophy by Regulating Oxidative Stress. Oxid. Med. Cell. Longev., 2021, vol. 2021. Art. no. 3417242. DOI: 10.1155/2021/3417242
Bubb K.J., Ravindran D., Cartland S.P., Finemore M., Clayton Z.E., Tsang M., Tang O., Kavurma M.M., Patel S., Figtree G.A. β3 Adrenergic Receptor Stimulation Promotes Reperfusion in Ischemic Limbs in a Murine Diabetic Model. Front. Pharmacol., 2021, vol. 12. Art. no. 666334. DOI: 10.3389/fphar.2021.666334
Wang J., Zhou Z., Cui Y., Li Y., Yuan H., Gao Z., Zhu Z., Wu J. Meta-Analysis of the Efficacy and Safety of Mirabegron and Solifenacin Monotherapy for Overactive Bladder. Neurourol. Urodyn., 2019, vol. 38, no. 1, pp. 22–30. DOI: 10.1002/nau.23863
Calvani M., Dabraio A., Bruno G., De Gregorio V., Coronnello M., Bogani C., Ciullini S., Marca G., Vignoli M., Chiarugi P., Nardi M., Vannucchi A.M., Filippi L., Favre C. β3-Adrenoreceptor Blockade Reduces Hypoxic Myeloid Leukemic Cells Survival and Chemoresistance. Int. J. Mol. Sci., 2020, vol. 21, no. 12. Art. no. 4210. DOI: 10.3390/ ijms21124210
Procino G., Carmosino M., Milano S., Dal Monte M., Schena G., Mastrodonato M., Gerbino A., Bagnoli P., Svelto M. β3 Adrenergic Receptor in the Kidney May Be a New Player in Sympathetic Regulation of Renal Function. Kidney Int., 2016, vol. 90, no. 3, pp. 555–567. DOI: 10.1016/j.kint.2016.03.020
Yu X.-Y., Lin S.-G., Wang X.-M., Liu Y., Zhang B., Lin Q.-X., Yang M., Zhou S.-F. Evidence for Coexistence of Three β-Adrenoceptor Subtypes in Human Peripheral Lymphocytes. Clin. Pharmacol. Ther., 2007, vol. 81, no. 5, pp. 654–658. DOI: 10.1038/sj.clpt.6100154
Hadi T., Douhard R., Dias A.M.M., Wendremaire M., Pezzè M., Bardou M., Sagot P., Garrido C., Lirussi F. Beta3 Adrenergic Receptor Stimulation in Human Macrophages Inhibits NADPHoxidase Activity and Induces Catalase Expression via PPARγ Activation. Biochim. Biophys. Acta Mol. Cell Res., 2017, vol. 1864, no. 10, pp. 1769–1784. DOI: 10.1016/j.bbamcr.2017.07.003
Takusagawa S., van Lier J.J., Suzuki K., Nagata M., Meijer J., Krauwinkel W., Schaddelee M., Sekiguchi M., Miyashita A., Iwatsubo T., van Gelderen M., Usui T. Absorption, Metabolism and Excretion of [(14)C]Mirabegron (YM178), a Potent and Selective β3-Adrenoceptor Agonist, After Oral Administration to Healthy Male Volunteers. Drug Metab. Dispos., 2012, vol. 40, no. 4, pp. 815–824. DOI: 10.1124/dmd.111.043588
Panasenko L.M., Krasnova E.I., Efremov A.V. Klinicheskoe znachenie khemilyuminestsentnogo otveta leykotsitov krovi pri koklyushe [Chemoluminescence of Solid Blood Leukocytes in Children Suffering from Whooping Cough and Its Clinical Significance]. Byuleten’ Sibirskogo otdeleniya RAMN, 2005, vol. 25, no. 3, pp. 44–47.
Quinn M.T., Gauss K.A. Structure and Regulation of the Neutrophil Respiratory Burst Oxidase: Comparison with Nonphagocyte Oxidases. J. Leukoc. Biol., 2004, vol. 76, no. 4, pp. 760–781. DOI: 10.1189/jlb.0404216
Kanashiro A., Hiroki C.H., da Fonseca D.M., Birbrair A., Ferreira R.G., Bassi G.S., Fonseca M.D., Kusuda R., Cebinelli G.C.M., da Silva K.P., Wanderley C.W., Menezes G.B., Alves-Fiho J.C., Oliveira A.G., Cunha T.M., Pupo A.S., Ulloa L., Cunha F.Q. The Role of Neutrophils in Neuro-Immune Modulation. Pharmacol. Res., 2020, vol. 151. Art. no. 104580. DOI: 10.1016/j.phrs.2019.104580
Marino F., Scanzano A., Pulze L., Pinoli M., Rasini E., Luini A., Bombelli R., Legnaro M., de Eguileor M., Cosentino M. β2-Adrenoceptors Inhibit Neutrophil Extracellular Traps in Human Polymorphonuclear Leukocytes. J. Leukoc. Biol., 2018, vol. 104, no. 3, pp. 603–614. DOI: 10.1002/JLB.3A1017-398RR
Polezhaeva T.V., Paturova I.G., Zaytseva O.O., Solomina O.N., Khudyakov A.N., Sergushkina M.I., Dmitrieva S.L., Tsirkin V.I. Effect of Beta-Adrenergic Agonist Gynipral on the Radical Activity of Neutrophils in the Blood of Women at Different Stages of Reproduction. J. Med. Biol. Res., 2021, vol. 9, no. 2, pp. 171–181. DOI: 10.37482/2687-1491-Z055
Scanzano A., Schembri L., Rasini E., Luini A., Dallatorre J., Legnaro M., Bombelli R., Congiu T., Cosentino M., Marino F. Adrenergic Modulation of Migration, CD11b and CD18 Expression, ROS and Interleukin-8 Production by Human Polymorphonuclear Leukocytes. Inflamm. Res., 2015, vol. 64, no. 2, pp. 127–135. DOI: 10.1007/s00011- 014-0791-8
Gibson-Berry K.L., Whitin J.C., Cohen H.J. Modulation of the Respiratory Burst in Human Neutrophils by Isoproterenol and Dibutyryl Cyclic AMP. J. Neuroimmunol., 1993, vol. 43, no. 1-2, pp. 59–68. DOI: 10.1016/0165- 5728(93)90075-a
Brunskole Hummel I., Reinartz M.T., Kälble S., Burhenne H., Schwede F., Buschauer A., Seifert R. Dissociations in the Effects of β2-Adrenergic Receptor Agonists on cAMP Formation and Superoxide Production in Human Neutrophils: Support for the Concept of Functional Selectivity. PLoS One, 2013, vol. 8, no. 5. Art. no. e64556. DOI: 10.1371/journal.pone.0064556
Motiejunaite J., Amar L., Vidal-Petiot E. Adrenergic Receptors and Cardiovascular Effects of Catecholamines. Ann. Endocrinol. (Paris), 2021, vol. 82, no. 3-4, pp. 193–197. DOI: 10.1016/j.ando.2020.03.012
Luppi P., Irwin T.E., Simhan H., DeLoia J.A. CD11b Expression on Circulating Leukocytes Increases in Preparation for Parturition. Am. J. Reprod. Immunol., 2004, vol. 52, no. 5, pp. 323–329. DOI: 10.1111/j.1600- 0897.2004.00229.x
Chapple C.R., Cardozo L., Nitti V.W., Siddiqui E., Michel M.C. Mirabegron in Overactive Bladder: A Review of Efficacy, Safety, and Tolerability. Neurourol. Urodyn., 2014, vol. 33, no. 1, pp. 17–30. DOI: 10.1002/nau.22505
